Экология_Федорук

что водоросль и цианобактерия, хотя являются автотрофами, способны к микотрофному питанию.

Лишайник —это сложная система, которая возникла в усло­ виях недостатка питания. Аморфные водорослево-грибные скопления положили начало формированию слоевищ разных форм лишайников (корковых, чешуйчатых, листоватых, кус­ тистых и др.). В процессе постоянного сожительства мико- и фотобионт претерпели сложные взаимные изменения, которые привели к формированию нового организма с особым типом метаболизма, специфическим биохимическим составом и отно­ шением к факторам среды, совсем не похожим на своих парт­ неров. Симбиотический образ жизни лишайников обеспечил их очень широкое распространение на Земле и приурочен­ ность к олиготрофным, ксерофитным и очень холодным место­ обитаниям. Они выживают на голых скальных вершинах Ан­ тарктиды (на нунатаках) всего в 400 км от полюса. Способны синтезировать органические вещества при отрицательных тем­

пературах (некоторые виды при температуре —24 °С). Заморо­ женные лишайники при очень низких температурах оживают уже через 10 мин после оттаивания.

Взаимоотношения высших растений с грибами

Наиболее сложные мутуалистические системы возникают между автотрофами и гетеротрофами. Одной из таких форм между высшими растениями и грибами является микориза. Микориза (от греч. mykes —гриб, rhiza —корень), или грибокорень, представляет собой симбиоз мицелия грибов и корней высших растений. Впервые это явление было описано русским ботаником Ф.М. Каменским в 80-е гг. XIX в. Термин «микориза» был введен немецким ботаником А. Франком. Микориза харак­ терна для 6000 видов грибов и 75—90% наземных растений. Исключение составляют крестоцветные, маковые, гвоздичные, маревые. Грибной симбионт не переносит чрезмерной сухости, переувлажнения и водной среды, поэтому микориза не разви­ вается у видов семейств осоковых, ситниковых, рдестовых, шейхцериевых, ежеголовниковых, рогозовых. Отсутствует ми­ кориза также у насекомоядных и паразитных растений. Она ха­ рактерна растениям разных жизненных форм: деревьям, кус­ тарникам, кустарничкам и травам. Особенно хорошо развита у доминантных видов.

10 Зак. 1659

289

Эктомикориза развивается на бедных доступными для рас­ тений элементами минерального питания кислых почвах, в условиях так называемого грубого гумуса —мора. Он образует­ ся в результате неполного разложения органики, является кис­ лым, недостаточно насыщен основаниями. При низкой кис­ лотности биогенные элементы почвы, особенно фосфор и азот, мало доступны растениям. В таких условиях на корнях де­ ревьев не развиваются корневые волоски, что означает боль­ шую их зависимость от грибного симбионта, обладающего сложной ферментативной системой. Функция эктомикоризы для растения в энергетическом отношении становится более выгодной.

Обильно развитые гифы, образующие плотный чехол во­ круг корня, а также частично проникающие в первичную кору («сеть Гартига»), имеют ряд преимуществ перед волосками. Сеть гифов микоризных грибов распространяется на несколь­ ко сантиметров от каждого заселенного ими корня, увеличивая таким образом всасывающую поверхность в 100—1000 раз. Ги­ фы отличаются от корешков большей продолжительностью ак­ тивной жизни и лучшей поглотительной и обменной способ­ ностью. Микоризные грибы даже после уничтожения леса спо­ собны сохранять мицелий жизнеспособным в течение десяти­ летий. Грибы в отличие от растения могут извлекать азот, микроэлементы, фосфор из более разбавленного почвенного раствора и использовать те его источники, которые обычно не­ доступны растениям (например, труднорастворимые фосфа­ ты). Роль микоризы в обеспечении цитрусовых растений на­ столько велика, что без нее они могут нормально расти только при очень высоком содержании фосфора в почве. Кроме того, гриб сдерживает активность сапротрофных грибов, обеспечи­ вающих разложение опада, выполняет функцию защиты кор­ ней от проникновения в них патогенов (механическая защита и образование антибиотиков), стимулирует рост путем выделе­ ния ростовых веществ и продуцирования витаминов.

В свою очередь микоризные грибы получают от растений углеводы и другие вещества. Сами они не могут использовать клетчатку и лигнин органического вещества почвы, а поэтому без контакта с деревьями не образовывают плодовые тела. Они растут осенью после накопления питательных веществ.

Степень выраженности взаимоотношений зависит от мно­ гих факторов: видовой принадлежности, состояния растения,

условий среды. Наиболее успешно эктомикоризы образуются при интенсивном фотосинтезе в сочетании с нехваткой в почве доступных для деревьев форм азота и фосфора.

Эндомикориза наиболее широко распространена среди тра­ вянистых растений в условиях выраженного дернового про­ цесса со слабокислой реакцией мягкого гумуса —муля . Разви­ вается она также у многих возделываемых злаков, у некоторых лиственных деревьев (клен, вяз, яблоня, ольха), у деревьев эк­ ваториальных широт. Грибной симбионт представлен фикомицетами весьма примитивной среди грибов группой. Дерни­ на, в которой успешно развивается эндомикориза, насыщена корневыми системами растений, которые постоянно обновля­ ются. Минерализация отмирающих корней происходит быст­ ро, почва обеспечена большим количеством питательных ве­ ществ, хорошо доступных для усвоения растениями.

В таких условиях в отличие от эктомикоризы грибы эндоми­ коризы значительно слабее связаны с почвой, но также обеспе­ чивают растение элементами минерального питания, особенно фосфором, предположительно цинком, содержащимися в поч­ ве. Гриб проникает внутрь клеток коры корня, образуя клубки гифов, древовидные разветвления (арбускулы) или пузыревид­ ные вздутия (везикулы), в которых «переваривается». Симбио­ тические взаимоотношения могут сменяться паразитически­ ми. Можно предположить, что условия дернового процесса, мягкого гумуса помогают растениям с меньшими энергетиче­ скими затратами поглощать питательные вещества из почвы, развивая обильную корневую систему с большой всасывающей поверхностью.

Взаимоотношения между семенами орхидных и микоризными грибами. Симбиоз с эндофитными грибами на ранней стадии развития характерен всем орхидным. Их необычайно мелкие се­ мена с недифференцированным зародышем не содержат запа­ сов питательных веществ, необходимых для роста зародыша, а поэтому не могут прорастать самостоятельно. Набухшее семя об­ разует зародышевый клубень с корневыми волосками, в кото­ рый проникают гифы гриба, обеспечивая растущий зародыш пи­ танием. Длительность сапротрофного периода жизни варьирует от года до шести и более лет. Некоторые виды полностью в тече­ ние всей жизни зависят от грибов, а поэтому не развивают зеле-

Термины «мор» и «муль» предложены датским ученым Мюллером.

292

ных листьев. Гифы грибов проникают в живые клетки корней и корневищ таких растений и частично перевариваются.

Самыми удивительными микотрофными орхидеями явля­ ются два австралийских вида: ризантелла Гарднера (Rhizantella gardneri) и криптантемис Слетера (Cryptanthemis slateri). Они лишены не только листьев, но и корней. Ж ивут в почве на глу­ бине примерно 2 см, развивая корневища. Цветут также под землей, соцветия напоминают соцветия маргариток. По мере развития генеративных органов растения выталкивают вверх тонкий слой почвы, образуя заметные холмики на поверхнос­ ти. Питаются за счет грибов. Гифы грибов через волоски про­ никают, например, в стебель ризантеллы, а другим своим кон­ цом они связаны с гниющими пнями растения мелалеуки крючковатой (Melaleuca uncinata). Они высасывают углеводы, минеральные соли и передают их орхидее.

У микотрофной орхидеи гнездовки настоящей (Neottia nidus-avis), изредка встречающейся в лесах Беларуси, корневи­ ще обрастает множеством переплетающихся корней, образу­ ющих подобие птичьего гнезда, на формирование которого уходит до 10 лет. В нем запасаются питательные вещества, сюда проникают гифы гриба, обеспечивая растение углеводами и азотом из перегноя. Подобная связь с грибами характерна так­ же ладьяну трехнадрезному (Corallorhiza trifida) и надбороднику безлистному (Epipogium aphyllum), очень редким безлист­ ным орхидеям. Отношения таких бесхлорофилльных орхид­ ных рассматриваются как умеренный паразитизм высшего рас­ тения на грибе.

Связь с грибами имеют орхидеи с зелеными листьями, на­ пример, самая северная из орхидей - гудайера ползучая (Goodyera repens). Гриб, разлагая гумус, снабжает растение ми­ неральными солями, без которых они не могут образовывать органические вещества, и водой, а орхидея обеспечивает гриб углеводами.

Микориза, особенно арбускулярная эндомикориза, —явле­ ние очень древнее, имелось еще в девоне. Предполагается, что ее образование было характерно для большинства вымерших растений. Благодаря симбиозу с грибами, которые снабжали своих партнеров водой и минеральными веществами, и стал возможен выход растений на сушу.

Мутуалистические отношения с грибами складываются и у животных. Ежедневно около 5 млн рабочих термитов выходит

293

в поле для заготовки травы, которую транспортируют в храни­ лище термитника. Другие рабочие измельчают сборы и закла­ дывают компост, на котором выращиваются грибы. В «грибных садах» термиты кормятся, скусывая концы грибных гифов. Связь с грибами настолько велика, что самка —основательница новой колонии —перед брачным полетом помещает в особое мешковидное впячивание передней кишки кусочек мицелия для закладки нового «грибного сада».

Взаимоотношения высших растений с бактериями

Взаимоотношения высших растений с бактериями распро­ странены менее широко, чем симбиоз растений с грибами, но значение их для природных фитоценозов, и особенно для агро­ фитоценозов, очень велико, поскольку бактериальный сим­ бионт способен фиксировать атмосферный азот и обеспечи­ вать растения азотным питанием. Азотфиксаторами являются эубактерии, актиномицеты и цианобактерии.

Эубактерии —это грамотрицательные бактерии (родов Rhizobium, Bradyrhizobium, Sinorhizobium, Mesorhizobium, Azorhizobium), которые вступают в симбиоз с бобовыми и растения­ ми рода Parasponia семейства ильмовых.

Актиномицеты (от греч. aktis —луч, mykes —гриб) —своеоб­ разная группа микроорганизмов, имеющая признаки отчасти грамположительных бактерий, отчасти грибов. Актиномицеты рода Frankia вступают в симбиоз с растениями более 160 видов 13 родов 8 семейств: березовые, лоховые, розоцветные, круши­ новые, казауриновые, восковниковые, вересковые. Актино­ мицеты характерны и для семейства Coriariaceae, включающе­ го 1 род Coriaria с 10 видами. Среди растений умеренного пояса клубеньки на корнях обнаружены у видов родов ольха, восковник, лох, цеанотус, шефердия, а также у облепихи. Насаждение ольхи накапливает азота 60—100 кг/га в год.

Цианобактерии —древнейшая обширная группа бактерий, способная к фотосинтезу, обитающая в составе планктона и бентоса пресноводных водоемов. Ж ивут цианобактерии также в почве, а некоторые виды —в горячих источниках и гейзерах. Методы молекулярной систематики показывают, что свободноживущие цианобактерии были, скорее всего, предками для хло­ ропластов, а митохондрии произошли от эубактерий.

294

Рис. 104. Развитие эндосимбиотических систем у гороха посевного (по Н.А. Проворову, 2001). Недетерминированные клубеньки:

1к - недеформированный корневой волосок (КВ); 2к - скручивание корневого волоска и инициация инфекционной нити (ИН); Зк —рост ИН в корневом волоске; 4к —развитие ИН в кортексе корня; 5к —рост ИН в тканях молодого клубенька; 6к — зрелый клубенек; 1 —меристема; II —зона инфекции; III —зона азотфиксации; IV — зона деградации

нить, заполняемую ризобиями. Волосок с развитой инфекци­ онной нитью дает начало клубеньку (рис. 104). Клубенек игра­ ет важную роль в жизни ризобиев. Они получают в нем убежи­ ще, защиту от конкурентов и доступ к легко усвояемым источ­ никам питания. В зрелом клубеньке, на образование которого уходит 3—4 недели, отдельные палочковидные бактерии пре­ вращаются в бактероиды, образования шаровидной или даже ветвистой формы, в 3—7 раз крупнее обычных ризобиев. Бакте­ роид теряет подвижность, от цитоплазмы клетки хозяина отде­ лен специальными мембранами.

Образовавшийся высокодифференцируемый бактероид, в отличие от обычных ризобиев, обладает уникальным метабо­ лизмом (рис. 105). В бактероиде происходит синтез нитрогеназы (она составляет около 15% всего клеточного белка), фермен­ тативного комплекса, который катализирует восстановление молекулярного атмосферного азота до аммония и других форм. Продукты азотфиксации становятся достоянием бобово­ го растения.

Бактероиды продуцируют, кроме того, особые вещества ризопины, которые стимулируют рост ризобий в клубеньке. Они по мере гибели отработанных бактероидов дают начало новым. При разрушении клубенька (он живет несколько лет) бактеро-

296

Рис. 105. Схема симбиотической азотфиксации (по В.К. Шильниковой, 1974)

иды погибают. Обычные ризобии клубенька попадают в почву и продолжают жизнь популяции. Предполагается также, что ризопины поступают также из клубенька в ризосферу, стиму­ лируя рост и размножение ризобиев.

При контакте растения с ризобиями в нем также происхо­ дят существенные изменения. На корнях, а иногда даже на стеблях, формируются клубеньки, синтезируется фермент леггемоглобин. Создаются благоприятные условия для азотфикса­ ции, включающие, по данным Н.А. Проворова, подачу энерге­ тических субстратов через мембрану, окружающую бактероид, резкое снижение концентрации кислорода, токсичного по отношению к нитрогеназе, быстрый вынос ионов аммония в

цитоплазму клеток растения, а также защиту бактероидов и контроль за составом и численностью ризобиев.

Предполагается, что бобовый симбиоз возник в меловом пе­ риоде, в эпоху дивергенции семейств цветковых растений, в условиях бедности почвы азотом. Видимо, симбиозу именно бобовых растений благоприятствовала преадаптация древних бобовых в форме образования псевдоклубеньков, которые из­ начально служили органом накопления крахмала. Постепенно в ходе коэволюции они привели к симбиозу ризобиев и бобо­ вых растений. Возможно, в связи с этим азотфиксация харак­ терна для более молодых видов бобовых. У более древних, на­ пример цезальпиниевых, выражена не более, чем у трети видов.

Всоответствии с этой концепцией образование клубеньков

убобовых растений —явление более древнее, чем азотфикса­ ция. У бактерий азотфиксация эволюционно древнее, чем спо­ собность вызывать образование клубеньков.

Роль азотфиксации огромна. Бактерии переводят в связан­ ную форму примерно 1 млрд т азота в год. Люцерна накаплива­ ет биологического азота в год до 600 кг/га, хотя доля в агроце­ нозе особей, активных по азотфиксации, составляет всего 2—6%. Обычно в посевах трав (бобовых или бобово-злаковых) количе­ ство фиксируемого азота не превышает 200 кг/га. Мировой объем промышленной фиксации составляет около 90 млн т. Она про­ текает в присутствии катализаторов, температуре около 500 °С, давлении в 300 атм и с большими энергетическими затратами.

Количество фиксированного азота в фитоценозах определя­ ется эдафическими условиями, степенью освещенности расте­ ний, содержанием в почве минеральных форм азота. С увеличе­ нием легкодоступных форм азота способность клубеньковых бактерий заметно снижается.

12.3.3. Критерии и экологический статус симбиоза

Единого мнения в определении сущности симбиоза не име­ ется. Чаще всего его понимают как любое взаимодействие меж­ ду организмами или рассматривают как только взаимовыгод­ ные, мутуалистические отношения. Однако большой фактиче­ ский материал показывает, что «полезность» не может служить основным критерием при идентификации симбиоза, очень сложного, фундаментального явления в природе.

298